El ambiente de paz en 1946 golpea a Agent Carter, quien se siente marginada entre los soldados que regresan a casa. Peggy, que trabaja para la SSR secreta, prefiere estar en el campo luchando contra los villanos, pero se encuentra realizando tareas administrativas. Además, intenta dirigir su vida como una mujer soltera tras perder al amor de su vida, Captain America. Cuando su viejo amigo Howard Stark se ve acusado de permitir el robo de sus armas más mortales, se comunica con Peggy para encontrar a los responsables y limpiar su nombre.
