En el mundo de Assiah, los demonios viven en el infierno. No se supone que los dos mundos interfieran entre sí, pero los demonios aún tienen criaturas en Assiah. Las personas que pueden luchar contra estos demonios son conocidas como cazadores de demonios. Rin Okumura es un niño que lleva la maldición de ser el hijo ilegítimo del Diablo. Su padre adoptivo se sacrificó para salvarlo de los demonios. Rin decide seguir el camino de un cazador de demonios para vengar a su padre adoptivo y demostrar su valía, así como derrotar a su verdadero padre, el Diablo. Rin ingresa a la Academia True Cross para desarrollar sus habilidades y entrenar junto a otros candidatos a cazadores de demonios.
